Anticuerpos neutralizantes contra pan-sarbecovirus en supervivientes del SARS-CoV-1 inmunizados con BNT162b2

Anticuerpos neutralizantes contra pan-sarbecovirus en supervivientes del SARS-CoV-1 inmunizados con BNT162b2 
 
Chee-Wah Tan, Ph.D. / Wan-Ni Chia, Ph.D. / Barnaby E. Young, M.R.C.P. / Feng Zhu, Ph.D. / Beng-Lee Lim, M.Sc. / Wan-Rong Sia, B.S. / Tun-Linn Thein, M.P.H. / Mark I.-C. Chen, Ph.D. / Yee-Sin Leo, F.R.C.P. / David C. Lye, F.R.C.P. / Lin-Fa Wang, Ph.D.
 
Resumen
Las variantes preocupantes del síndrome respiratorio agudo emergente del coronavirus 2 (SARS-CoV-2) plantean un desafío para la eficacia de las vacunas actuales. Sería ideal una vacuna que pudiera prevenir la infección causada por variantes de interés conocidas y futuras, así como la infección por sarbecovirus preemergentes (es decir, aquellos con potencial para causar enfermedades en humanos en el futuro). Aquí proporcionamos datos que muestran que se inducen potentes anticuerpos neutralizantes de pan-sarbecovirus de clado cruzado en sobrevivientes de la infección por coronavirus 1 (SARS-CoV-1) del síndrome respiratorio agudo severo que han sido inmunizados con la vacuna de ARN mensajero (ARNm) BNT162b2. Los anticuerpos son de alto nivel y amplio espectro, capaces de neutralizar no solo las variantes conocidas de preocupación, sino también los sarbecovirus que se han identificado en murciélagos y pangolines y que tienen el potencial de causar una infección humana. Estos hallazgos muestran la viabilidad de una estrategia de vacuna contra el pan-sarbecovirus. (Financiado por la Fundación Nacional de Investigación de Singapur y el Consejo Nacional de Investigación Médica).
 
La pandemia de la enfermedad por coronavirus 2019 (Covid-19) que comenzó en diciembre de 2019 es causada por el SARS-CoV-2 (1). El SARS-CoV-2 comparte una identidad de secuencia genómica general de aproximadamente el 80% con el SARS-CoV (denominado aquí como SARS-CoV-1 para evitar confusiones). El SARS-CoV-1 fue responsable del brote de SARS en 2002-2003, que incluyó más de 8000 infecciones y más de 700 muertes en todo el mundo (2).
El SARS-CoV-1 y el SARS-CoV-2 pertenecen a la especie coronavirus relacionado con el SARS (subgénero sarbecovirus, género betacoronavirus) (3). Antigénicamente, los dos coronavirus se colocan en dos clados filogenéticos distintos (1,4); las muestras de suero convalecientes de pacientes con SARS o Covid-19 carecen de neutralización cruzada (5), a pesar de que la mayoría de los sobrevivientes de la infección por SARS-CoV-1 continúan teniendo anticuerpos neutralizantes detectables contra el virus homólogo del SARS-CoV-1 17 años después de la infección (5).
En este estudio, investigamos la posibilidad de un refuerzo cruzado de anticuerpos neutralizantes de amplio espectro en supervivientes de la infección por SARS-CoV-1 en Singapur que habían recibido la vacuna de ARNm BNT162b2 (Pfizer-BioNTech) contra el SARS-CoV-2.
 
Métodos
-Muestras de suero
En este estudio se incluyeron cinco paneles de sueros. El panel de pacientes con SARS-CoV-1 consistió en muestras de suero obtenidas de 10 sobrevivientes de la infección por SARS-CoV-1 en Singapur en diferentes momentos (2012 y 2020) antes de que comenzara el programa de vacunación en enero de 2021. El panel de pacientes de SARS-CoV-2 consistió en 10 muestras de suero obtenidas de pacientes con infección por SARS-CoV-2 durante 2020 como parte de un estudio longitudinal nacional. El panel de vacunados sanos consistió en 10 muestras de suero obtenidas el día 14 después de la segunda dosis de la vacuna de ARNm BNT162b2, lo que equivale a 35 días después de la primera dosis. El panel vacunado contra el SARS-CoV-2 consistió en 10 muestras de suero obtenidas de sobrevivientes de Covid-19 que habían recibido dos dosis de la vacuna BNT162b2. El panel vacunado contra el SARS-CoV-1 consistió en 8 muestras de suero obtenidas de supervivientes de la infección por el SARS-CoV-1 entre 21 y 62 días después de la primera vacunación con BNT162b2; 4 de las 8 muestras se obtuvieron de pacientes cuyo suero estaba en el panel de pacientes con SARS-CoV-1. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de todos los pacientes cuyo suero se incluyó en el estudio, y se obtuvo la aprobación ética del National Healthcare Group y la National University of Singapore. Los autores dan fe de la exactitud e integridad de los datos presentados en este informe.
 
-Pruebas de neutralización de virus sustitutos
En este estudio se utilizaron dos métodos diferentes para realizar pruebas de neutralización de virus sustitutos (sVNT). Los sVNTs singleplex para SARS-CoV-1 y SARS-CoV-2 se han descrito anteriormente (6) y se describen brevemente en la sección Métodos del Apéndice complementario, disponible con el texto completo de este artículo en NEJM.org. El kit sVNT para el SARS-CoV-2 se comercializó con el nombre comercial cPass (GenScript), con la autorización de uso de emergencia de la Foods and Drugs Administration otorgada en noviembre de 2020.
Para los sVNT multiplex, adaptamos el sVNT utilizando la plataforma Luminex como se describió anteriormente (7) (consulte la sección Métodos del Apéndice complementario). Se preincubaron microesferas revestidas con RBD (600 perlas por antígeno) con suero a una dilución final de 1:20 o mayor durante 1 hora a 37º C con agitación de 800 rpm. Después de 1 hora de incubación, se añadieron al pocillo 50 μl de enzima convertidora de angiotensina humana 2 (ACE2) conjugada con ficoeritrina (PE) (hACE2; 1 μg por mililitro; GenScript) y se incubó durante 30 minutos a 37° C con agitación, seguido de dos lavados con albúmina de suero bovino al 1% en solución salina tamponada con fosfato (PBS). Las lecturas finales se adquirieron con el uso del sistema MAGPIX (Luminex).
 
-Perfilado de células B
Para el análisis de citometría de flujo, se descongelaron células mononucleares de sangre periférica criopreservadas y se tiñó la superficie para detectar células B específicas del SARS-CoV-1 y específicas del SARS-CoV-2 con el uso de tetrámeros de cebo RBD (consulte la sección Métodos del Apéndice complementario). En resumen, las células mononucleares de sangre periférica descongeladas se incubaron durante 40 minutos a temperatura ambiente con tetrámeros de SARS-CoV-1 RBD y tetrámeros de SARS-CoV-2 RBD con suero bovino fetal al 10% (FBS) en clasificación de células activadas por fluorescencia (FACS) tampón de tinción (PBS suplementado con EDTA [2 mmol por litro] y FBS al 2%), después de lo cual se realizó la tinción con anticuerpos conjugados con fluorocromo de panel de superficie. La tinción de la superficie se realizó con tinte de viabilidad (LIVE / DEAD Fixable Aqua Dead Cell Stain [Invitrogen]), anticuerpo anti-CD3 humano conjugado con isotiocianato de fluoresceína (FITC), anticuerpo anti-CD14 humano conjugado con FITC, anticuerpo anti-CD56 humano conjugado con FITC, anticuerpo anti-CD19 humano conjugado con PE-Cy5, anticuerpo anti-CD27 humano conjugado con APC-H7 y anticuerpo anti-CD38 humano conjugado con BV786 durante 30 minutos en tampón de tinción FACS a 4° C. Las células teñidas se lavaron dos veces con tampón de tinción FACS y se adquirieron el mismo día. Las muestras se adquirieron en un analizador BD LSRFortessa o BD FACSAria III (BD Biosciences) equipado con láseres de 355 nm, 405 nm, 488 nm, 561 nm y 640 nm. Las células B específicas de SARS-CoV-1 y las células B específicas de SARS-CoV-2 se cuantificaron mediante la activación de células B CD19+ después de excluir las células Aqua-positivas (muertas) y las células CD3+, CD14+ y CD56+.
 
-Análisis estadístico
El procesamiento y análisis de datos se realizó con el software R, versión 4.0.2 (R Project for Statistical Computing) con el paquete Tidyverse, versión 1.3.0. Las variables continuas se compararon entre el grupo de referencia y el grupo de comparación con el uso de pruebas de rango con signo de Wilcoxon. Todas las pruebas fueron de dos caras y se consideró que un valor de p menor de 0,05 indicaba significación estadística. Los diagramas de caja y los diagramas de dispersión se generaron con el paquete ggplot2 en el software R, versión 3.3.2. Se ajustó un modelo lineal binomial para examinar la relación entre la inhibición de la interacción ACE2-RBD y la concentración de anticuerpos monoclonales contra pan-sarbecovirus.
 
Resultados
-Potenciación de anticuerpos neutralizantes contra el SARS-CoV-1 después de la vacunación contra el SARS-CoV-2
Para examinar si las personas que han estado previamente expuestas al sarbecovirus en un clado pueden tener un refuerzo de anticuerpos neutralizantes de pan-sarbecovirus amplio mediante la vacunación con la proteína pico (S) del sarbecovirus de un clado diferente, evaluamos ocho sobrevivientes infectados con SARS-CoV-1 en Singapur para neutralizar los anticuerpos contra el SARS-CoV-1 y el SARS-CoV-2.
Para las comparaciones cuantitativas de anticuerpos neutralizantes, utilizamos la plataforma sVNT que nuestro grupo había desarrollado previamente, que tiene una buena concordancia con la prueba de neutralización de virus vivos (6,8). Antes de la vacunación, los sobrevivientes de la infección por SARS-CoV-1 tenían anticuerpos neutralizantes detectables contra el SARS-CoV-1, pero nulos o solo niveles bajos de anticuerpos neutralizantes anti-SARS-CoV-2 (Tabla S1 en el Apéndice complementario). Después de recibir dos dosis de la vacuna de ARNm BNT162b2, los ocho participantes tenían niveles altos de anticuerpos neutralizantes contra el SARS-CoV-1 y el SARS-CoV-2. Los participantes 1 y 4, cuyas muestras de suero se habían obtenido después de recibir una dosis única de la vacuna de ARNm, mostraron una inhibición por saturación (100%) contra el SARS-CoV-2, un nivel similar al de los otros seis participantes, que habían recibido dos dosis. También se observó un refuerzo uniforme de los anticuerpos neutralizantes anti-SARS-CoV-1, independientemente del nivel basal antes de la vacunación.
 
-Neutralización cruzada de anticuerpos contra diferentes sarbecovirus
Luego examinamos la amplitud de la neutralización cruzada de anticuerpos contra 10 sarbecovirus diferentes: 7 del clado SARS-CoV-2 (la cepa original de SARS-CoV-2; variantes de SARS-CoV-2 de interés B.1.1.7 [o alpha] (9), B.1.351 [o beta] (10), y B.1.617.2 [o delta] (11); coronavirus de murciélago RaTG13 (1); y coronavirus de pangolín GD-1 (12) y GX-P5L (12) y 3 del clado SARS-CoV-1 [SARS-CoV-1, bat WIV1 (13), y bat RsSHC014 (13)]. Estos virus se eligieron sobre la base de su amplia representación del espectro filogenético RBD de sarbecovirus conocido (Fig. S1). Para lograr una comparación lado a lado más precisa y reproducible de los niveles de anticuerpos neutralizantes, modificamos el sVNT original adaptándolo a la plataforma Luminex para lograr multiplexidad.
 
Figura 1. Impulso de anticuerpos neutralizantes de panesarbecovirus de clados cruzados
El panel A muestra el análisis de la prueba de neutralización de virus sustituto múltiple (sVNT) de cinco paneles de muestras de suero humano contra 10 sarbecovirus diferentes. Todo el suero se utilizó a una dilución de 1:20. Se estableció un límite del 30% como se determinó previamente. El síndrome respiratorio agudo severo coronavirus 2 (SARS-CoV-2) se utilizó como referencia para la comparación. Los paneles de suero fueron los siguientes: paciente con SARS-CoV-1, muestras de suero de supervivientes de la infección por SARS-CoV-1; paciente con SARS-CoV-2, muestras de suero obtenidas durante 2020 de pacientes con infección por SARS-CoV-2; muestras de suero vacunadas sanas obtenidas de personas sanas el día 14 después de la segunda dosis de la vacuna de ARN mensajero BNT162b2; Muestras de suero vacunadas contra el SARS-CoV-2 obtenidas de sobrevivientes de Covid-19 que habían recibido dos dosis de la vacuna BNT162b2; y muestras de suero vacunadas contra el SARS-CoV-1 obtenidas de supervivientes de la infección por el SARS-CoV-1 entre 21 y 62 días después de la primera dosis de la vacuna BNT162b2. El panel B muestra la titulación de anticuerpos neutralizantes expresados ​​como el título de neutralización al 50% (NT50) con el uso de los mismos paneles de suero y virus que en el panel A. Las muestras se analizaron a diluciones de 1:20 a 1: 20,480 mediante titulación en serie. El panel vacunado contra el SARS-CoV-1 se utilizó como grupo de referencia. Un límite de 1:100 se indica mediante la línea discontinua. El panel C muestra gráficos de citometría de flujo representativos para el panel vacunado contra el SRAS-CoV-1 (5 muestras), el panel vacunado sano (6 muestras) y el panel vacunado contra el SRAS-CoV-2 (5 muestras), indicando la frecuencia de células positivas tanto para SARS-CoV-1 como para SARS-CoV-2. El panel D muestra una gráfica de la frecuencia de células positivas para SARS-CoV-1 y SARS-CoV-2 entre todas las células positivas para SARS-CoV-1 o positivas para SARS-CoV-2. El panel vacunado contra el SARS-CoV-1 se utilizó como grupo de referencia. Los diagramas de caja (paneles A, B y D) muestran todos los puntos de datos; los bigotes indican el rango, la parte superior e inferior de cada cuadro los percentiles 75 y 25, y la línea horizontal dentro de cada cuadro el percentil 50. La significancia se determinó con una prueba de rango con signo de Wilcoxon. Los valores de P se indican encima de cada gráfico. Se consideró que un valor de p inferior a 0,05 indicaba significación estadística. Los virus del clado SARS-CoV-1 están sombreados en gris en los Paneles A y B.
 
Como se muestra en la Figura 1A, el panel de sueros vacunados contra el SARS-CoV-1 fue el único grupo con un amplio espectro de anticuerpos neutralizantes contra los 10 sarbecovirus, mientras que los otros cuatro paneles de sueros mostraron un claro gradiente de niveles de anticuerpos neutralizantes, con el más alto dirigirse al virus homólogo de exposición o vacunación. Debido a que el ensayo se realizó con una dilución fija de 1:20 para todas las muestras de suero, el panel vacunado con SARS-CoV-1 mostró una neutralización cercana a la saturación para todas las muestras contra los 10 virus.
Para comparar mejor los títulos de anticuerpos neutralizantes para los diferentes paneles de suero, el título de neutralización al 50% se determinó mediante dilución en serie (Figura 1B). Este análisis confirmó que el panel vacunado contra el SARS-CoV-1 fue el único que mostró verdaderos anticuerpos neutralizantes del pan-sarbecovirus contra todos los virus examinados en este estudio. Aunque el panel vacunado contra el SARS-CoV-2 mostró niveles mejorados de anticuerpos neutralizantes contra los virus en el clado del SARS-CoV-2, el nivel de anticuerpos neutralizantes contra los virus en el clado del SARS-CoV-1 fue aún significativamente más bajo que en el Panel vacunado contra el SARS-CoV-1.
 
-Efecto de Cross-Clade Prime y Boost
Planteamos la hipótesis de que los anticuerpos neutralizantes del pan-sarbecovirus observados en las muestras de suero vacunadas contra el SARS-CoV-1 eran el resultado del enriquecimiento de anticuerpos neutralizantes de reacción cruzada de una cepa cruzada (infección) y un refuerzo (vacunación). Para probar esta hipótesis, utilizamos dos enfoques diferentes. En primer lugar, realizamos un estudio de competición utilizando el anticuerpo monoclonal 5B7D7, que se sabe que se une a los 10 RBD y es capaz de neutralizar los 10 sarbecovirus (Fig. S2A). Los datos mostrados en la Fig. S2B indican claramente que el panel vacunado contra el SARS-CoV-1 es el único grupo de muestras de suero que mantuvo un alto nivel de inhibición contra todos los virus, lo que confirma los hallazgos mostrados en las Figuras 1A y 1B. Además, la potenciación de los anticuerpos neutralizantes de reacción cruzada en las muestras de suero vacunadas contra el SARS-CoV-1 se confirmó aún más mediante la tinción directa de las células B con el uso de proteínas RBD específicas del virus. Como se muestra en la Figura 1C y 1D, las células B teñidas doble (es decir, las células B que se unen a los RBD tanto del SARS-CoV-1 como del SARS-CoV-2) se enriquecieron significativamente en el panel vacunado contra el SARS-CoV-1 como en comparación con los paneles de pacientes sanos y vacunados contra el SARS-CoV-2.
 
Discusión
En las últimas dos décadas, hemos tenido tres brotes importantes de enfermedades infecciosas humanas causadas por coronavirus zoonóticos: SARS en 2002-2003, síndrome respiratorio de Oriente Medio (MERS) desde 2012 y Covid-19 desde diciembre de 2019 (14). Los tres brotes causaron devastadores pérdidas humanas y económicas en todo el mundo. Para el coronavirus SARS-CoV-1 y MERS, todavía no tenemos una vacuna autorizada. Para el SARS-CoV-2, la velocidad sin precedentes del desarrollo de la vacuna ha dado como resultado varias vacunas autorizadas para la vacunación masiva en humanos (15).
La reciente aparición de variantes del SARS-CoV-2 que pueden evadir parcialmente la respuesta inmune a las vacunas que se basan en la cepa del virus original (16-18) aumenta la necesidad de una vacuna contra el coronavirus de segunda generación que proteja contra la infección para todas las conocidas y futuras variantes del SARS-CoV-2. Se están realizando esfuerzos para desarrollar una vacuna de este tipo (19).
Sin embargo, una vacuna "de ensueño" cubriría no solo el SARS-CoV-2 y sus variantes conocidas de preocupación, sino también futuras variantes de preocupación y otros coronavirus con potencial conocido de causar enfermedades humanas graves en el futuro (20), muy probablemente del género betacoronavirus (3). Aunque se han hecho llamamientos para desarrollar vacunas contra el pan-betacoronavirus o el pan-coronavirus (20), un objetivo más realista y urgente es una vacuna contra el pan-sarbecovirus o una vacuna contra el coronavirus de tercera generación. Primero, dada su alta transmisibilidad en humanos, los sarbecovirus presentan un riesgo más alto que los otros coronavirus zoonóticos no sarbecovirus, a pesar de que el MERS tiene la tasa de letalidad más alta entre las enfermedades causadas por estos virus (14). En segundo lugar, todos los sarbecovirus zoonóticos identificados hasta la fecha utilizan hACE2 como receptor de entrada, lo que garantiza una mayor probabilidad de éxito en la generación de una vacuna contra el pan-sarbecovirus al inducir anticuerpos neutralizantes cruzados que bloquean la interacción común entre hACE2 y virus. Un estudio de mutagénesis profunda de varios RBD de sarbecovirus indicó limitaciones mutacionales en el plegamiento y la unión de ACE2 (4). Estas limitaciones pueden explicar la existencia de epítopos neutralizadores de clado cruzado altamente conservados, pero no inmunodominantes, en los RBD de sarbecovirus. Este hallazgo también apunta a un posible candidato a vacuna contra el pan-sarbecovirus que inducirá fuertes anticuerpos neutralizantes de clado cruzado dirigidos a los epítopos más conservados que desempeñan un papel en la neutralización del virus, ya sea que estén ubicados dentro o fuera de la interfaz directa RBD-ACE2 (4).
Los hallazgos del estudio actual mostraron la inducción eficiente de anticuerpos neutralizantes de pan-sarbecovirus de alto nivel y de amplio espectro que pueden neutralizar todas las variantes de interés y cinco sarbecovirus preemergentes. Nuestros hallazgos mostraron la viabilidad de lograr la neutralización del pan-sarbecovirus a través del refuerzo de clados cruzados. Estudios anteriores han proporcionado datos de prueba de concepto para una vacuna contra el pan-sarbecovirus en estudios en animales (21-23). En comparación, nuestro estudio mostró un aumento de los anticuerpos neutralizantes del pan-sarbecovirus en humanos que fue más uniforme y más fuerte que el observado en animales. Un nivel tan alto de refuerzo de anticuerpos neutralizantes de pan-sarbecovirus puede lograrse con una vacuna de refuerzo cruzada de dosis única, como se indica con el suero de dos de los ocho participantes de nuestro estudio.
El sVNT multiplex recientemente desarrollado que se utiliza en este estudio puede desempeñar un papel fundamental en los estudios que requieren una comparación exacta de los niveles de anticuerpos neutralizantes contra diferentes virus. Esto es especialmente importante cuando no todos los virus vivos están disponibles, como es el caso del coronavirus de murciélago RaTG13 (1), los coronavirus de murciélago WIV1 y RsSHC014 (13), y los coronavirus de pangolín GD-1 y GX-P5L (12). Sí existen regiones RBD (24), múltiples estudios han demostrado que para los sarbecovirus, la mayoría de los anticuerpos neutralizantes se dirigen al RBD inmunodominante (4,25). Estudios previos han indicado que el sVNT basado en RBD tiene una alta concordancia con las pruebas de neutralización basadas en virus vivos (5,8). Hemos proporcionado más datos sobre la concordancia entre el sVNT y una prueba de neutralización de virus pseudotipados para tres sarbecovirus seleccionados (consulte el Apéndice complementario).
Los datos actuales en humanos se obtuvieron de supervivientes de la infección por SARS-CoV-1 inmunizados con una vacuna de ARNm basada en SARS-CoV-2 S. Se necesita más investigación para determinar si la administración en serie de vacunas basadas en dos proteínas S o RBD relacionadas lejanamente en el orden inverso, es decir, cebado del clado SARS-CoV-2 seguido de refuerzo del clado SARS-CoV-1, será producir un nivel similar de anticuerpos neutralizantes de pan-sarbecovirus. Si tiene éxito, esto sentará una base sólida para el desarrollo de una vacuna Covid-19 de tercera generación para controlar las variantes actuales y emergentes de preocupación, así como para prevenir futuras pandemias de sarbecovirus.
 
Notas
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Con el apoyo de subvenciones de la Fundación Nacional de Investigación de Singapur (NRF 2016 NRF-NSFC002-013) y el Consejo Nacional de Investigación Médica (STPRG-FY19-001, COVID19RF-001, COVID19RF-003, COVID19RF-008, MOH-000535 / MOH-OFYIRG19nov- 0002 y RIE2020 CCGSFPOR20002).
 
Los formularios de divulgación proporcionados por los autores están disponibles con el texto completo de este artículo en NEJM.org.
 
Drs. Tan y Chia contribuyeron igualmente a este artículo.
 
Agradecemos a Xin Mei Ong, Pei San Kong, Jinyan Zhang, Wharton Chan, Vivian Chen, Ying Ding, Xijian Qin y Nelson Wang por brindar apoyo logístico, técnico y de reactivos y lectura crítica del manuscrito y de todos los voluntarios, especialmente los sobrevivientes de la infección por SARS-CoV-1, por su contribución a este estudio.
 
Afiliaciones de los autores
Del Programa de Enfermedades Infecciosas Emergentes de la Facultad de Medicina de Duke – NUS (Universidad Nacional de Singapur) (C.-WT, W.-NC, FZ, B.-LL, W.-RS, L.-FW), el National Centro de Enfermedades Infecciosas (BEY, T.-LT, MI-CC, Y.-SL, DCL), Hospital Tan Tock Seng (BEY, MI-CC, Y.-SL, DCL), Facultad de Medicina Lee Kong Chian, Universidad Tecnológica de Nanyang (BEY, Y.-SL, DCL), Escuela de Medicina Yong Loo Lin (Y.-SL, DCL) y Escuela de Salud Pública Saw Swee Hock (Y.-SL), Universidad Nacional de Singapur y SingHealth Duke – NUS Global Health Institute (L.-FW). Todo en Singapur.
 
Dirija las solicitudes de reimpresión al Dr. Wang en linfa.wang@duke-nus.edu.sg o al Dr. Lye en david_lye@ncid.sg.
 
Publicado en The New Enland Journal of Medicine el 18 de agosto de 2021.
https://www.nejm.org/doi/10.1056/NEJMoa2108453

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